1986年，出演个人第一部电影——科幻片《太空险航》。1995年，与妮可·基德曼合作出演由格斯·范·桑特执导的惊悚片《不惜一切》。1997年，与珍妮弗·康纳利合作出演以成长、抱负与爱情为主题的爱情片《爱的秘密》，杰昆·菲尼克斯扮演了一位追求真爱的热情青年。同年，出演由奥利弗·斯通执导的惊悚爱情片《U形转弯》，扮演克莱尔·丹尼丝醋意十足的男友。
1999年，与尼古拉斯·凯奇合作出演由乔·舒马赫执导的惊悚片《8毫米》。2000年，与罗素·克劳合作出演动作片《角斗士》，饰演阴险狠毒，野心勃勃的罗马皇帝一角，并凭借此片获得第73届奥斯卡金像奖最佳男配角提名。同年，与杰弗里·拉什、凯特·温斯莱特联袂出演文艺片《鹅毛笔》，在片中饰演一个信仰坚定而纯洁，但由于痛失爱人而迷失于欲望和仇恨当中的青年神父。
2001年，与艾德·哈里斯、斯科特·格林联合主演犯罪战争片《惊爆前线》 。2002年，与梅尔·吉布森合作出演由M·奈特·沙马兰执导的科幻片《天兆》，饰演爱好体育运动，但是并不擅长的梅里尔·海斯 。2003年，与理克·莫兰尼斯、杰瑞尼·舒瓦兹联袂为家庭动画片《熊的传说》配音，配音的角色为喜欢惊险刺激的生活的Kenai。
2004年，与唐·钱德尔、苏菲·奥康内多联袂出演以卢旺达大屠杀为背景的惊悚恐怖片《卢旺达饭店》，饰演将胡图人的种种暴行收录在胶片上的杰克。同年，与阿德里安·布洛迪、布莱丝·达拉斯·霍华德联袂主演惊悚悬疑片《神秘村》，饰演希望可以迈出村庄边界的卢修斯·亨特。此外，还与约翰·特拉沃尔塔、杰茜达·芭瑞特联袂主演动作片《云梯49》，饰演一名出色的消防战士杰克·莫里森。
2005年，与瑞茜·威瑟斯彭、罗伯特·帕特里克联袂主演音乐传记片《与歌同行》，杰昆·菲尼克斯在该片中饰演美国传奇乡村歌手约翰尼·卡什，为了能更好地在片中表演和演唱，菲尼克斯接受了为期6个月的音乐训练，并凭借此片获得第78届奥斯卡金像奖最佳男主角提名。
2007年，与马克·沃尔伯格、罗伯特·杜瓦尔联合主演犯罪惊悚片《我们拥有夜晚》，饰演为俄罗斯商人打理着一家大型俱乐部的老板鲍比。同年，与马克·鲁弗洛、詹妮弗·康纳利联袂主演根据约翰·伯翰·斯瓦茨的同名小说改编的犯罪惊悚片《冲击之路》，饰演大学教授伊桑·勒纳。
2008年，与格温妮丝·帕特洛、凡妮莎·肖联合主演以纽约布莱顿海滩的犹太人社区为背景的爱情片《两个情人》，饰演不善言辞、撒荒成性、毫无担当的莱昂纳德，该片入围第61届戛纳电影节主竞赛单元。2010年，主演由卡西·阿弗莱克执导的伪纪录片《我仍在这里》。
2012年，与菲利普·塞默·霍夫曼等主演以20世纪50年代的美国为背景的剧情片《大师》，饰演对酒精有严重依赖的弗莱迪·奎尔，他凭借此片获得第69届威尼斯国际电影节沃尔皮杯-最佳男演员奖。
2013年，与斯嘉丽·约翰逊、艾米·亚当斯联合主演科幻爱情片《她》，饰演一名孤独内向的男子西奥多·托姆布里，并凭借此片获得第71届美国金球奖电影类音乐喜剧类最佳男主角提名、第40届土星奖最佳男主角提名。
2014年，与乔什·布洛林合作主演根据托马斯·品钦同名小说改编的喜剧犯罪片《性本恶》，饰演一身嬉皮士打扮的私家侦探多克，并凭借此片获得第72届美国金球奖电影类音乐喜剧类最佳男主角提名。
2015年，与艾玛·斯通合作主演由伍迪·艾伦执导的喜剧片《无理之人》，饰演深信生活经验比书本知识更重要的教授艾伯。2017年，与亚历桑德罗·尼沃拉主演剧情片《你从未在此》，饰演饱受战后创伤后遗症困扰的老兵乔，并凭借此片获得第70届戛纳国际电影节主竞赛单元最佳男演员奖。
2018年，与鲁妮·玛拉主演宗教片《抹大拉的玛丽亚》，饰演耶稣。同年，还主演了传记片《别担心，他不会走远的》，饰演四肢瘫痪的漫画家约翰·卡拉汉。同年，与约翰·C·赖利、杰克·吉伦哈尔合作主演由雅克·欧迪亚执导的西部片《希斯特斯兄弟》。
2019年10月4日，与布莱特·卡伦、罗伯特·德尼罗合作主演由托德·菲利普斯执导的剧情片《小丑》在美国上映；12月，凭借《小丑》获得第19届凤凰城影评人协会奖最佳男主角奖。
2020年，凭借剧情片《小丑》获得第77届金球奖电影类剧情类最佳男主角奖、第26届美国演员工会奖电影类最佳男主角奖、第73届英国电影学院奖最佳男主角奖、第92届奥斯卡金像奖最佳男主角奖。